Гусеницам проще сменить кормовое растение, чем вступать с ним в «гонку вооружений»

Inga laurina

«Гонка вооружений» между растениями и растительноядными насекомыми считается одним из важнейших факторов формирования большого числа видов у этих групп живых организмов. Исследование южноамериканских бобовых инг и питающихся на них гусениц показало, что их эволюционные взаимоотношения отличаются асимметричностью: защитные механизмы растений оказываются более эволюционно изменчивыми, чем способы противодействия со стороны насекомых. В результате вместо гонки вооружений гусеницы меняют хозяев, выбирая тех, к преодолению защиты которых они лучше адаптированы.

Эволюционная гонка вооружений между хищниками и жертвами или паразитами и хозяевами часто считается одним из важнейших факторов увеличения биоразнообразия (см. Разнообразие тропических насекомых поддерживается благодаря узкой специализации паразитов, «Элементы», 18.03.2014; Цепная реакция видообразования, «Элементы», 11.02.2009). Впервые эта идея была четко озвучена в так называемой модели ЭрлихаРейвена, построенной для объяснения эволюции растений и питающихся на них в личиночном состоянии бабочек (P. R. Ehrlich, P. H. Raven, 1964. Butterflies and plants: a study in coevolution; см. также Escape and radiate coevolution).

Ныне эта модель стала хрестоматийной в эволюционной биологии. Она предполагает, что успешное приобретение одним из партнеров по коэволюции (растениями или гусеницами) полезного признака, позволяющего успешнее защищаться или нападать, ослабляет действующий на него естественный отбор, что позволяет ему увеличить численность и накопить изменчивость. А это приводит к росту разнообразия его потомков, что в конечном итоге выражается в бурной радиации (появлению новых видов). Процесс идет до тех пор, пока на эту новообразованную группу видов не найдется управа в виде нового средства нападения или защиты.

Согласно модели Эрлиха–Рейвена, такой эволюционный сценарий должен приводить к тому, что близкие (родственные) виды фитофагов (растительноядных организмов) будут питаться на близких видах растений, хотя строгого параллельного видообразования здесь ждать не приходится (подобное скорее свойственно коэволюции с симбионтами, см. Клопы кормят свое потомство полезными бактериями, «Элементы», 13.10.2006). Важная часть модели Эрлиха–Рейвена и подобных — предполагаемая симметрия взаимного влияния партнеров, когда эволюционные изменения одного из них приводят к соответствующим эволюционным изменениям в другом.

В настоящее время становится понятно, что взаимоотношения коэволюции и видообразования сложнее. Разнообразие растений в сообществах, по-видимому, действительно во многом определяется давлением фитофагов — совместно произрастающие виды, даже близкородственные, часто используют разные защитные механизмы (см. T. A. Kursar et al., 2009. The evolution of antiherbivore defenses and their contribution to species coexistence in the tropical tree genus Inga; N. Janz, 2011. Ehrlich and Raven Revisited: Mechanisms Underlying Codiversification of Plants and Enemies). Роль же коэволюции с растениями в диверсификации фитофагов гораздо менее понятна и изучена. В частности, предполагается, что они часто могут менять кормовые растения, выбирая виды, защиту которых могут преодолеть, чем участвуют в гонке вооружений (см. S. J. Agosta, 2006. On ecological fitting, plant–insect associations, herbivore host shifts, and host plant selection). Однако каково соотношение вкладов двух стратегий — гонки вооружений и смены кормового растения — в эволюцию растительноядных насекомых, — вопрос открытый.

Международная группа ученых, представляющая научные учреждения четырех стран (США, Эквадора, Великобритании и Панамы) изучила роль взаимоотношений растений и насекомых-фитофагов на примере бобовых рода инга (Inga, рис. 1) из подсемейства Мимозовые и питающихся на них личинок насекомых отряда Чешуекрылые — проще говоря, гусениц. Инги — очень большой род (около трехсот описанных видов), представители которого составляют важную часть влажных тропических лесов Нового Света. Как отмечают авторы, на 25 га леса в эквадорской части Амазонии может быть более 40 видов инг, составляющих 6% всех стволов толщиной более 1 см (это распространенный метод подсчета древостоя).

Ученые описали защитные механизмы, представленные в молодых листьях 33 видов инги (насекомые в основном питаются еще не уплотнившимися листьями), обитающих на территории Исследовательского центра Лос Амигос (Los Amigos Research Station) в Перу. Растения могут защищаться от поедания листьев разными способами, поэтому в учет брались многие признаки. Во-первых, это химические способы: до 40–50% от сухой массы листьев у инг составляют вторичные метаболиты, многие из которых непривлекательны для фитофагов. Более ранние опыты на гусеницах в лаборатории показали, что эти вещества весьма токсичны для них. Кроме того, авторы изучали иные способы защиты: физическую (длина волосков и плотность их расположения), биологическую (число и видовая принадлежность посещающих листья муравьев, привлекаемых растением с помощью экстрафлоральных нектарников для отпугивания фитофагов), онтогенетическую (скорость развития листьев и хлоропластов) и фенологическую (сезон и синхронность развития листьев). Последние два способа не такие очевидные, как остальные. Однако предыдущие исследования показывают, что быстрое развитие листьев, сокращая период, когда они привлекательны для фитофагов, может служить для уменьшения причиняемого ими вреда. А отсроченное развитие хлоропластов уменьшает вред за счет того, что растения теряют меньше запасенной энергии и азота в съеденных листьях. Наконец, синхронизация образования листьев внутри популяции может «насыщать» фитофагов: больший разброс во времени распускания листьев означает, что пища для насекомых поступает «порциями», а это вынуждает их тщательнее объедать распустившуюся листву.

Так как видовую принадлежность гусениц не всегда легко определить, а их фауна в изучаемом регионе не очень хорошо изучена, авторы данной работы определяли их биоразнообразие, проанализировав ДНК у 1576 особей, собранных на листьях инг. Работали не с видами, а с так называемыми молекулярными операциональными таксономическими единицами (molecular operational taxonomic unit, MOTU) — группами организмов, чей уровень различия в ДНК совпадает с таковым у известных родственных им видов (в данном случае — других чешуекрылых). Исследованных фитофагов смогли разделить на 174 MOTU, относящихся к 19 семействам. Для трех наиболее многочисленных групп гусениц — надсемейства Gelechioidea и семейств Erebidae и Riodinidae — авторы построили филогенетическое дерево на основе молекулярных данных.

Анализ распределения защитных механизмов между разными видами инг показал, что они слабо связаны друг с другом: наличие одного из них практически не влияет на вероятность того, будет или нет в наличии у этого вида другой. У этого правила были исключения, связанные с физической, онтогенетической и биотической защитой: густо опушенные виды также обладали длинными волосками, быстро растущие листья содержали мало хлорофилла, а виды со схожим числом посещающих их муравьев были сходны и видовым составом этих насекомых. Анализ филогении также показал, что все шесть типов защитных механизмов у этих растений эволюционируют в значительной степени независимо (рис. 2). Таким образом, у инг довольно много возможностей в «разработке» комбинированных способов защиты от фитофагов.

Рис. 2. Соотношение филогенетического древа видов инг и дендрограммы

Далее исследователи выяснили, что как филогения, так и способы защиты по отдельности могут служить для предсказания состава питающихся на данном виде растений гусениц: есть тенденция, что более близкие родственники, как и виды с более схожим набором защитных механизмов служат пищей для более сходного набора видов чешуекрылых. Причем связь с филогенией слабее (рис. 3). Но если анализировать филогению и способы защиты совместно, то выясняется, что защитные механизмы объясняют 40% разнообразия гусениц, причем 31% — только за счет химических способов, а 6% — за счет физических. Ни филогения, ни остальные методы защиты не показали статистически значимого эффекта. Значимый эффект филогении «пропадает», так как оказывается целиком объясним тем, что часть защитных механизмов оказываются общими у родственных видов: проще говоря, знание о родственных связях не дает никакой дополнительной информации о составе питающихся на растении гусениц, по сравнению со знанием о его защитных механизмах.

Рис. 3. Зависимость сходства в сообществах чешуекрылых на кормовых растениях

Эта закономерность (схожие наборы гусениц атакуют родственные и похожие по защите виды инг, а филогения оказывается менее существенным фактором) проявляется и при анализе каждой из трех наиболее многочисленных групп фитофагов, причем статистически значимой оказывается связь с филогенией только у Gelechioidea, а для защиты — у Gelechioidea и Riodinidae.

Также удалось выявить, какие защитные механизмы инг оказались наиболее тесно связаны с этими группами чешуекрылых (то есть — наименее опасны для них). Почти во всех случаях обнаруженные закономерности удалось объяснить, исходя из биологии данных групп гусениц.

Обилие Gelechioidea оказалось зависимым от вторичных метаболитов: гусениц было больше на видах с высоким содержанием сапонинов. Кроме того, пограничную значимость показал фактор медленного роста листьев, что может быть связано с тем, что эти насекомые минируют листья (живут в проделанных внутри них ходах) или живут в оплетенных шелком листьях — они не могут перейти на другой лист, если поедаемый ими стал непригоден, поэтому им выгоднее питаться на медленно развивающихся листьях. Riodinidae чаще обнаруживались на ингах с большим числом посещающих их муравьев. Хотя обычно муравьи охотятся на других насекомых (на этом и основана биологическая защита), но эти гусеницы привлекают муравьев для собственной защиты сахаристыми выделениями — медвяной росой. Также Riodinidae предпочитали инги, выделяющие сапонины, и, по-видимому, с густым опушением (также пограничная значимость). Erebidae чаще обнаруживались на растениях, выделяющих амины, а также на растениях, синхронно распускающих листья в июне-июле и октябре-ноябре — началах сухого и влажного сезонов. Интересно, что эти признаки связаны: многие амин-продуцирующие виды инг характеризуются массовым одновременным распусканием листьев. Возможно, в данном случае гусеницы, имеющие противозащиту к аминам, адаптировали фенологию к своим кормовым растениям, а те, в свою очередь, выработали в качестве новой защиты синхронизацию распускания листьев.

Авторы делают вывод, что защитные механизмы у растений эволюционируют гораздо быстрее, чем способы противодействия им у фитофагов: привязка к видам растений с определенным набором защитных механизмов наблюдается на уровне больших групп насекомых, в данном случае семейств. То есть, по-видимому, если в ходе эволюции данный вид кормового растения меняет защитные механизмы, то питающиеся на нем виды фитофагов не адаптируются к изменившемуся хозяину, а переходят на другого, более подходящего. В этом случае филогении растений и насекомых-фитофагов должны показывать низкое сходство. Это подтверждают и результаты данного исследования. Действительно, при сопоставлении филогенетических деревьев инг и чешуекрылых практически не заметно случаев совместного расхождения паразитов и хозяев — внутри семейств на ингах питаются далекие друг от друга роды (рис. 4), представители которых часто питаются и на других растениях.

Рис. 4. Пищевые сети наиболее распространенных групп фитофагов и видов инг

Таким образом, во взаимоотношениях инг и гусениц нет ожидаемой «гонки вооружений». Защита растений эволюционирует быстро, в том числе за счет того, что состоит из нескольких независимых механизмов (это позволяет относительно легко получать новые комбинации), а вот фитофаги выбирают для питания те виды растений, к которым они преадаптированы — и в случае выработки хозяином нового приспособления они не вымирают и не вырабатывают противозащиту, а переходят на другой вид: вместо гонки вооружений мы имеем «погоню за защитой хозяев» (host defense chase) — защитой, которую еще можно преодолеть.

Полученные результаты могут помочь с поиском ответа на еще одну из «загадок» коэволюционной биологии: как могут выживать в эволюционной гонке вооружений виды-хозяева с существенно меньшей скоростью смены поколений, чем у их партнеров-паразитов. За время жизни одного дерева инги сменится много поколений гусениц, которые, казалось бы, могут хорошо приспособиться к преодолению защитных механизмов. Но фитофаги, как показывают результаты нового исследования, чаще не вырабатывают противозащиту, а переходят на другие, более подходящие для них виды.

Источник: María-José Endaraa, Phyllis D. Coley, Gabrielle Ghabash, James A. Nicholls, Kyle G. Dexter, David A. Donoso, Graham N. Stone, R. Toby Pennington, and Thomas A. Kursar. Coevolutionary arms race versus host defense chase in a tropical herbivore–plant system // PNAS. 2017. V. 114, P. 7499–7505. DOI: 10.1073/pnas.1707727114.

Сергей Лысенков

Источник